Как и для предварительных проектов «бесхвосток», для окончательного варианта компоновки планера выбрали «интегральную» схему, объединявшую наплывную переднюю часть крыла и фюзеляж в единый агрегат. Все это сочеталось с поворотными консолями крыла с углами поворота от 20 до 65 градусов и хвостовым оперением нормальной схемы с дифференциально отклоняемым стабилизатором и килем с верхней управляемой частью. Для повышения аэродинамического качества самолета при различных положениях консолей в ОКБ разработали систему специальных подвижных шторок, а впоследствии в серии внедрили поворотный гребень, позволивший оптимизировать аэродинамику участка сочленения поворотной части крыла с его неподвижной частью. Для оценки совершенства принятых аэродинамических решений совместно с ЦАГИ был выполнен большой объем продувок на 11 специально подготовленных моделях самолета. Продувки показали, что удалось получить максимальное аэродинамическое качество на крейсерском дозвуковом режиме полета в пределах 18,5-19, а на сверхзвуке более 6,0.

Вопросы, связанные с общей компоновкой самолета, решались в неразрывной связи с проблемами конструктивными и технологическими. Основные нагрузки воспринимала центральная фюзеляжеобразующая цельносварная титановая балка, вокруг нее группировались все остальные элементы планера. Оригинальная технология изготовления столь большого конструктивного элемента, как титановая балка, основывалась на процессе электронно-лучевой сварки в нейтральной среде, которая до настоящего времени относится к уникальным технологиям и по праву может считаться национальным приоритетом страны. Поворотные части крыла, узлы поворота и привода по своей схеме и техническим решениям в общем повторяли принятые для Ту-22М, однако значительное увеличение размеров и нагрузок на них потребовало существенных доработок конструкции и увеличения мощности приводов. При выборе схемы хвостового оперения рассматривались варианты с цельноповоротным стабилизатором, расположенным на вершине киля, и киль с нормальным рулем поворота, среднее расположение стабилизатора с разделением руля поворота на две секции, в окончательном варианте приняли оригинальную схему с двухсекционным килем, состоявшим из нижней неподвижной части, к которой крепился цельноповоротный стабилизатор, и верхней подвижной части киля.

Подобное решение позволило в условиях ограниченных объемов разместить мощные рулевые электрогидроусилители и шарнирные привода отклоняемых плоскостей хвостового оперения.

Достаточно долго решался вопрос со схемой расположения грузоотсеков в фюзеляже. Первоначально в качестве варианта рассматривалось расположение двух грузоотсеков в центральной части фюзеляжа рядом, что давало минимальный разброс центровок при сбросе боевых грузов, но одновременно увеличивало мидель фюзеляжа и добавляло сложностей с проектированием оптимальных мотогондол. В дальнейшем от спаренных грузоотсеков отказались и перешли к двум расположенным друг за другом по длине фюзеляжа отсекам.

Самолет предполагалось строить с широким использованием современных материалов: 38% конструкции выполнялось из титановых сплавов, 58% - из алюминиевых, 15% - из высококачественных стальных сплавов и 3% - из композиционных материалов.

При построении системы управления самолетом впервые в отечественной практике создания тяжелых самолетов была использована электродистанционная система (ЭДСУ) передачи информации на привода органов управления с использованием строевой ручки летчиков.

Совместно с Государственным научно-исследовательским институтом авиационных систем и другими организациями ОКБ вело поиск наиболее эффективной системы ракетного вооружения. Помимо сверхзвуковых маловысотных ракет предлагалось создать для самолетов подобного класса дозвуковые маловысотные крылатые ракеты с корреляционной системой навигации по рельефу местности. На основании этих работ совместно с МКБ «Радуга» были подготовлены технические предложения по крылатой ракете в нормальном и стратегическом вариантах с обычной и ядерной боевыми частями для поражения слабоконтрастных наземных и морских целей (Х-55 и Х-55СМ). Руководством МАП и ВВС принимается решение стратегическим вариантом ракеты не заниматься. Это положение сохранялось до 1976 года, когда стало ясно, что США усиленно разрабатывают ракету такого же назначения (ALCM-B), и работы по Х-55СМ продолжились. Исходя из предпосылки о неопределенности геополитической и военной ситуации в будущем (что стало жесткой реальностью для России в 90-е годы), вопрос о системе вооружения Ту-160 предполагалось решать с учетом его многофункциональности. Планировалось вооружать самолет сверхдальними ракетами, дальними, средней дальности, управляемым и неуправляемым оружием ближнего действия, а также иметь ракетную огневую оборону. Приоритет отдавался оружию, обеспечивающему поражение целей, в том числе и слабоконтрастных, без входа в ПВО вероятного противника и размещаемому во внутренних отсеках самолета. Бортовой комплекс оборудования должен был обеспечивать навигацию и применение широкой номенклатуры бортового вооружения. По системе обороны Ту-160 ВВС первоначально традиционно настаивали на оснащении самолета кормовой стрелково-пушечной установкой (многоствольная пушка ГШ-6-30), ОКБ удалось убедить военных отказаться от этого требования и за счет экономии массы и свободных внутренних объемов усилить бортовую систему РЭП, кроме того, для организации коллективного РЭП предлагалось на базе Ту-160 выпускать самолеты-постановщики Ту-160ПП.